На 44 години Индира остава вдовица и цяла Индия подозира, че крои планове да вземе властта от баща си, който е абсолютно изтощен, остарял и понякога неадекватен. А Индира копнее да напусне Индия и Неру и да започне някъде отново, може би в Лондон. Води дори преговори с издатели, които искат от нея да напише биография на Неру, за да си осигури средства за живот в Лондон. Но Съдбата й е приготвила друга горчива чаша.

Неру умира на 27 май 1964 г. В последните дни Индира му дава от своята кръв, за да го поддържат жив, нали баща и дъщеря са една кръвна група. Три милиона души го изпращат, а прахът му е разпръснат над всички индийски щати. Индира потъва в скръб, но и в чувство за вина, защото е планирала да го напусне. Няма собствен дом, нито доходи, живее от парите, които й носят книгите на баща й. Затова приема да стане член на парламента. А след това и министър в кабинета. Дават й министерството на информацията и съобщенията, което наранява гордостта й. Но скоро показва коя е дъщерята на Неру. Тя е в Кашмир, когато избухват опасни безредици. Индира отказва самолетния билет, който й купуват, за да я спасят в Делхи, и директно се насочва към епицентъра на събитията, за да говори. „Единственият мъж в кабинета“, така я характеризира тогава пресата.

През следващата 1966 година Индира наследява председателя на ИНК и премиер на Индия Лал Шастри, който умира в Ташкент по време на преговори. Първата жена министър-председател на Индия и втората в света след премиера на Цейлон Сиримаво Бандаранайке приема длъжността в бяло сари, кашмирен шал и наниз от тъмнокафяви перли – нейният талисман. Пет дни след това е на корицата на Ню Йорк Таймс с отправка: „Трудната съдба на Индия е в женски ръце“.

Една жена се изправя пред чудовищни проблеми, които и сто мъже „с глави на раменете“ не могат да решат. След изключителна суша Индия умира от глад и клокочи като вулкан. Няма запаси дори от ориз. И Индира спира да яде ориз, докато не се попълнят запасите. За да нахрани народа си, тя тръгва на официални посещения. Естествено, най-напред в САЩ и СССР. На една закачка на президента Джонсън тя гордо отговаря: „Не съм дошла с паничка за подаяния“. А той я намира за „неустоима“. Вестник Гардиън пише: „Никоя жена в историята не е носила по-голяма отговорност“.

Индира Ганди обикаля неуморно и страната, за да говори и обяснява. По време на митинг привърженици на дясната партия я замерят с камъни. Чупят й носа, но тя, цялата в кръв, довършва речта си. След този инцидент прави двумесечна обиколка в много страни, включително идва и в България. Самолетът, с който пътува, се разминава на косъм от експлозия на летище София. Индира слиза бледа като платно и попада в прегръдките на ухиления Тодор Живков... Навсякъде оставя силни впечатления – екзотична, премерена, с перфектен английски и френски и с ясна цел в главата си.

През 1971 г. опозиционната партия издига лозунг „Премахнете Индира“. Тя отговаря с лозунг „Премахнете бедността“. С него печели отново изборите. Иска промяна в конституцията, защото в съседен Пакистан има военен режим и загиват стотици хора. За 10 месеца 10 млн. пакистанци бягат в Индия. Пакистански самолети бомбардират индийски бази. Индира обявява война на Пакистан и облича яркочервено сари – знак, че иска победа. Междувременно пише писмо за подкрепа на „оня с мишите очички“ – Никсън. Но още преди той да я подкрепи, Индира печели войната. Става национална героиня, нещо, което Неру не успя да постигне.